En la tranquila aldea de Ravenswood Bluff, un demonio camina entre vosotros. Durante una tormenta infernal, al dar las doce de la noche, resuena un grito espeluznante. Los aldeanos corren a investigar y encuentran al cuentacuentos del pueblo asesinado, con su cuerpo empalado en las manecillas de la torre del reloj y la sangre goteando sobre los adoquines. Un Demonio anda suelto, asesinando de noche y disfrazado con forma humana de día. Algunos tienen fragmentos de información. Otros poseen habilidades para combatir el mal o proteger a los inocentes. Pero el Demonio y sus malvados esbirros están difundiendo mentiras para confundir y sembrar la sospecha. ¿Lograrán los buenos aldeanos armar el rompecabezas a tiempo para ejecutar al verdadero demonio y salvarse? ¿O el mal invadirá esta aldea antaño pacífica?

Blood on the Clocktower es un juego de engaño con jugadores en equipos opuestos del Bien y del Mal, supervisados por un jugador Cuentacuentos que dirige la acción y toma decisiones cruciales. El objetivo del juego es deducir y ejecutar con éxito a los demonios antes de que superen en número a los aldeanos.

Durante la fase de "día", los jugadores socializan abiertamente y susurran en privado para intercambiar conocimientos o difundir mentiras, lo que culmina en la ejecución de un jugador si la mayoría sospecha que es del Mal. Durante la "noche", los jugadores cierran los ojos y el Cuentacuentos los despierta uno a uno para obtener información, sembrar el caos o matar.

El Cuentacuentos utiliza las intrincadas piezas del juego para guiar cada partida, dejando a los demás libres para jugar sin necesidad de mesa ni tablero. Los jugadores permanecen en el centro de la acción hasta el final, incluso si sus personajes mueren, rondando Ravenswood Bluff como fantasmas que intentan ganar desde el más allá. Si llegas tarde a una partida, puedes entrar una vez comenzada como un poderoso personaje Viajero con talentos inusuales y lealtades cuestionables. Cada personaje cuenta con su propia habilidad especial y nunca hay dos jugadores con el mismo personaje en una partida.